Die Story von Dragon Quest Builders folgt einem "Was wäre wenn..."-Szenario nach dem originalen Dragon Quest. In dieser Geschichte wurde das Königreich zerstört, weil der Held des ersten Dragon Quest, der die Welt retten sollte, sich zu einem falschen Geschäft verführen liess. Dies stürzt das Land in Dunkelheit und Hoffnungslosigkeit, und die wenigen Überlebenden, die in der Welt verstreut sind, verstehen das Konzept von Kreativität nicht mehr und überleben, indem sie Überbleibsel aus den Ruinen plündern. Hier beginnt Dragon Quest Builders! Der Protagonist (das seid ihr), der entweder ein Junge oder ein Mädchen sein kann, wird von einem Schutzgeist erweckt, als der legendäre Erbauer, der die einzige Person in der Welt ist, die durch Kombination und Vorstellungskraft Objekte erschaffen kann. Es liegt nun an euch, die Welt wiederaufzubauen und sie in altem Glanz erstrahlen zu lassen!.